Стив Роджерс привык просыпаться под звук старых военных маршей, а теперь слушает утренние подкасты, бегая вокруг Мемориала Линкольна. Эпоха меняется, но реальный бой подкрадывается по-старому. После неудавшейся операции Щ.И.Т. по спасению заложников Стив узнаёт, что в штаб-квартире ведётся тайный проект «Инсайт» – спутниковая система, способная уничтожать цели ещё до преступления. Документы, переданные погибшим коллегой, указывают, что внутри агентства действует чужак. Когда директора Фьюри атакует таинственный киллер в маске, Капитана объявляют вне закона. Вдвоём с Наташей Романофф он укрывается в придорожном мотеле, сопоставляя архивы времён Холодной войны и секретные данные. След выводит к организации «Гидра», вжившейся в структуры безопасности США. Чтобы сорвать запуск «Инсайта», герой заручается поддержкой парашютиста Сэма Уилсона, позывной «Сокол». Противники бросают им Человека-призрака из прошлого – кибернетически усиленного солдата, которого Роджерс когда-то считал другом. В финальном противостоянии Роджеру предстоит выбрать: спасти товарища или пожертвовать личным во имя свободы миллионов.